Trzecia generacja Dakoty została przedstawiona późnym latem 2004 roku, powstając na gruntownie zmodernizowanej platformie Chrysler ND-platform. W porównaniu do poprzednika samochód stał się znacznie większy i masywniejszy, co było odpowiedzią na stopniowe powiększanie się sztandarowego modelu Ram. Dodge Dakota III miał wyraźnie zaznaczone, masywne nadkola, a także duże reflektory o nieregularnym kształcie i masywną, chromowaną atrapę chłodnicy. Okrojono liczbę wariantów długości nadwozia do jednej wersji. Co więcej, we współpracy z Mitsubishi w 2005 roku przedstawiono także bliźniaczy model Mitsubishi Raider.
Lifting W lutym 2007 roku Dodge przedstawił Dakotę III po gruntownej modernizacji. Samochód zyskał zupełnie nowy wygląd pasa przedniego z bardziej kanciastymi reflektorami i przeprojektowanym kształtem zderzaków oraz atrapy chłodnicy. Odświeżono też listę dostępnego wyposażenia.
Zmiana nazwy W 2010 roku w ramach utworzenia nowej marki Ram, Dakota została wydzielona razem z większym modelem Ram do oferty tego producenta jako Ram Dakota. Jednakże, już rok później w sierpniu 2011 jej produkcja została zakończona bez przewidzianego następcy.