Na początku 1960 powrócił do pracy z Mulliganem, żeby jako współlider, aranżer i puzonista, prowadzić Gerry Mulligan Concert Jazz Band, orkiestrę, dzięki której zyskał możliwość pełnego ujawnienia swojego wszechstronnego talentu muzycznego. Brookmeyer pozostał zawodowym partnerem Mulligana aż do śmierci saksofonisty, prywatnie będąc jego przyjacielem.
W sierpniu 1961 sformował kwintet wraz z Clarkiem Terrym. Zespół cieszył się dużym powodzeniem i regularnie koncertował do 1966, a okazjonalnie aż do lat 2000. Pracując z Terrym, Brookmeyer w 1965 przyjął angaż do orkiestry Thada Jonesa i Mela Lewisa, w której pełnił kluczową rolę przede wszystkim jako aranżer i kompozytor.
Od 1968 pracował w studiach nagraniowych na Zachodnim Wybrzeżu Stanów Zjednoczonych i wiele koncertował u boku najwybitniejszych reprezentantów jazzowego mainstreamu. Występował na całym świecie, pojawiając się m.in. na warszawskim Jazz Jamboree ’78 w sekstecie Stana Getza. W 1980 został kierownikiem muzycznym Mel Lewis and the Orchestra i zajął się także działalnością edukacyjną, wykładając w Manhattan School of Music. Rok później podjął pracę w Europie, komponując i aranżując muzykę na zamówienia otrzymane z Kolonii i Sztokholmu. Prowadził także Big Band Jazzowy Duńskiego Radia.