7 kwietnia 1902 w soborze św. Izaaka w Petersburgu miała miejsce jego chirotonia na biskupa humańskiego, wikariusza eparchii kijowskiej. Równocześnie mianowano go przełożonym monasteru św. Michała Archanioła w Kijowie. W 1908, pozostając wikariuszem eparchii kijowskiej, otrzymał tytuł biskupa czehryńskiego. W tym samym roku został przeniesiony na katedrę władykaukaską, zaś w 1911 - jekaterynosławską.
Uczestniczył w Soborze Lokalnym Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego w latach 1917-1918. W czasie trwania jego obrad, 5 maja 1918, otrzymał godność arcybiskupa.
Brał udział w organizacji Tymczasowego wyższego zarządu cerkiewnego na południowym wschodzie Rosji ВРЕМЕННОЕ ВЫСШЕЕ ЦЕРКОВНОЕ УПРАВЛЕНИЕ НА ЮГО-ВОСТОКЕ РОССИИ w Prawosławnej Encyklopedii, jednak w 1919, przebywając w Kijowie, poparł ruch na rzecz autokefalizacji Kościoła prawosławnego na Ukrainie. Stanął na czele Synodu Ukraińskiego Autokefalicznego Kościoła Prawosławnego, ogłosił samodzielność Kościoła Ukraińskiego. Wówczas Metropolita kijowski Antoni i kierowany przez niego tymczasowy zarząd wykluczyli go z Kościoła rosyjskiego. Arcybiskup Agapit złożył akt pokutny za swoją działalność w ramach Kościoła Ukraińskiego po ucieczce na tereny zajęte przez Armię Ochotniczą.