Oficjalną siedzibą Narodowego Muzeum Indian Amerykańskich jest Alexander Hamilton U.S. Custom House na dolnym Manhattanie.
Lokalizacje
Muzeum w Waszyngtonie Nowy budynek muzealny w Waszyngtonie został otwarty w 2004. Prace trwały 15 lat. Jest pierwszym narodowym muzeum dedykowanym w całości tubylczym Amerykanom. Powierzchnia muzealna wynosi 23 tys. m². Pięciopiętrowy budynek pokryty został odznaczającymi się ciepłymi barwami płytami dolomitowymi. Kształt budynku ma przypominać naturalne formacje skalne kształtowane od tysiącleci przez wodę i wiatr. W parku położonym w bezpośrednim sąsiedztwie muzeum urządzono sztuczne mokradło. Muzeum oferuje szeroką gamę ekspozycji, filmy i prezentacje multimedialne. Organizowane są specjalne zajęcia dla szkół. Oferuje się programy prezentujące tradycje indiańskie w określonych porach roku.
Pierwotnym architektem i projektantem budynku był Kanadyjczyk Douglas Cardinal z federacji Czarnych Stóp. Pracami kierowali architekci z filadelfijskiej firmy GBQC oraz Johnpaul Jones, pół-Czirokez pół-Czoktaw. W czasie prac umowę z Cardinalem rozwiązano, budowla zachowała jednak jego początkowy rys architektoniczny, a on sam pomagał w jej ukończeniu.