Po II wojnie światowej Prawosławne życie parafialne w mieście zamarło po wysiedleniach miejscowej prawosławnej ludności ukraińskiej w ramach wysiedleń do ZSRR oraz akcji „Wisła”. Do 1952 cerkiew była nieczynna. Została w tym czasie poważnie zdewastowana: wyłamano drzwi i okna, zniszczono część ikon, uszkodzono ikonostas. W wymienionym roku parafia we Włodawie wznowiła swoją działalność. Liczba prawosławnych mieszkańców miasta poważnie spadła, stabilizując się ostatecznie na poziomie kilkudziesięciu osób.
W latach 80. XX w. dach cerkwi został pokryty blachą, następnie w latach 90. cały obiekt został otynkowany, wymieniono w nim instalację elektryczną i założono alarm. W 1997 konserwacji poddane zostały polichromie na cerkiewnym chórze. W 1998 wyremontowano ołtarz, rok później – dwie ikony, w 2000 podjęto remont dachuP. Superczyńska, Parafia prawosławna we Włodawie [w:] . W 1999 odnowiony ołtarz poświęcił biskup lubelski i chełmski Abel, nadając mu wezwanie Narodzenia św. Jana Chrzciciela. W latach 2006–2008 sukcesywnie odnawiane były kolejne ikony znajdujące się w świątyni. W 2017 r.