Służba Okres przedwojenny HMS „Faulknor” wszedł w skład Royal Navy 24 maja 1935 roku jako okręt przewodzący 4. Flotylli Niszczycieli Home Fleet (przemianowanej później na 8. Flotyllę). Pełnił funkcje reprezentacyjne. Po włoskiej inwazji na Abisynię okręt przydzielono do Mediterranean Fleet z bazą w Aleksandrii. Podczas wojny domowej w Hiszpanii brał udział w tzw. patrolach nieinterwencji u wybrzeży tego kraju. Powrócił do Wielkiej Brytanii na galę morską w Spithead z okazji koronacji Jerzego VI. Przed wybuchem wojny okręt został przebazowany do Scapa Flow.
II wojna światowa Początek wojny i kampania norweska W początkowym okresie wojny HMS „Faulknor” pływał jako eskorta ciężkich okrętów wojennych i prowadził rutynowe patrole przeciwpodwodne. 14 września, ochraniając lotniskowiec HMS „Ark Royal”, wraz z niszczycielami: i „Firedrake” zatopił za pomocą bomb głębinowych niemiecki okręt podwodny U-39. Był to pierwszy U-Boot zatopiony podczas tej wojny. 19 września okręty 6. i 8. Flotylli Niszczycieli rozpoczęły poszukiwania okrętu podwodnego, który atakował statki rybackie u wybrzeży Hebrydów. Ostatecznie U-27 został zatopiony następnego dnia przez i ;