Od 1997 był pracownikiem administracji obwodu leningradzkiego, najpierw jako naczelnik Departamentu Inwestycji, a od 1998 do 2004 jako szef Komitetu ds. Kontaktów Międzynarodowych i Gospodarczych.
W 2004 został zastępcą szefa Zarządu Ekonomicznego przy Prezydencie Federacji Rosyjskiej, a wkrótce potem zastępcą szefa Aparatu Rządu Federacji Rosyjskiej.
13 września 2004 objął stanowisko szefa Aparatu Rządu Federacji Rosyjskiej (w randze ministra). 15 lutego 2007 został podniesiony do rangi zastępcy przewodniczącego Rządu, zachowując dotychczasową funkcję.
Po zaprzysiężeniu prezydenta Dmitrija Miedwiediewa 12 maja 2008 otrzymał nominację na stanowisko szefa Administracji Prezydenta. Z pełnienia tej funkcji został zwolniony 20 grudnia 2011, w związku z objęciem mandatu deputowanego Dumy Państwowej.
W wyborach do Dumy Państwowej VI kadencji, które odbyły się 4 grudnia 2011 uzyskał mandat deputowanego jako kandydat Jednej Rosji. 17 grudnia 2011 Rada Generalna Jednej Rosji podjęła decyzję o wystawieniu jego kandydatury na stanowisko przewodniczącego Dumy Państwowej. 21 grudnia 2011, podczas inauguracyjnego posiedzenia Dumy VI kadencji został wybrany na stanowisko przewodniczącego.