Podczas II wojny światowej zbudowano pod Sępopolem duże lotnisko wojskowe będące zapleczem kwatery Hitlera w Gierłoży. Prace nad rozbudową lotniska zostały zintensyfikowane w 1944 r. Zorganizowano wówczas podobóz-filię obozu w Sztutowie (Stutthof) nadzorowaną przez SS. 90% więźniów stanowiły dziewczyny i młode kobiety pochodzenia żydowskiego z Węgier i Grecji (zbiorowy grób, kilkanaście osób znaleziono przy ul. Mostowej, gdzie w czasie wojny znajdowała się siedziba SS). mały|Kamień upamiętniający 650-lecie miasta W 1945 do miasta wkroczyła Armia Czerwona, zabudowa uległa zniszczeniom przekraczającym 75%. Zrujnowany Sępopol został włączony do państwa polskiego i po utraceniu praw miejskich został zakwalifikowany jako wieś, zaś jego ludność wysiedlono do Niemiec. W okresie powojennym centrum Sępopola odbudowano jedynie w niewielkim stopniu. Mimo to w 1973 miejscowość odzyskała prawa miejskie.
W latach 1954–1972 wieś należała i była siedzibą władz gromady Sępopol. W latach 1975–1998 miasto administracyjnie należało do województwa olsztyńskiego. Populacja Sępopola do dziś nie osiągnęła jednak wartości przedwojennej. Po 1990 nastąpił upadek lokalnego przemysłu przetwórczego.
W miejscowości była stacja kolejowa Sępopol.
Demografia Według danych z 30 czerwca 2012 r.