W 1902 obiekt był gotowy. Na jego poświęcenie w dniu 15 lipca 1902 został zaproszony Jan Kronsztadzki. Ceremonii konsekracji przewodniczył biskup astrachański Jerzy; Jan Kronsztadzki wygłosił do zebranych pouczenie po zakończeniu uroczystości. W roku następnym hierarcha astrachański oraz Jan Kronsztadzki wyświęcili drugi ołtarz świątyni, którego patronem był św. Mikołaj Cudotwórca. W 1904 biskup Jerzy poświęcił jeszcze trzeci ołtarz św. metropolity moskiewskiego Aleksego.
Po rewolucji październikowej cerkiew została poważnie uszkodzona. Już w marcu 1919 w czasie powstania robotniczego został ostrzelany przez Czerwonych. W 1924, gdy sobór Zaśnięcia Matki Bożej w Astrachaniu został przejęty przez Żywą Cerkiew, arcybiskup astrachański Tadeusz uczynił cerkiew św. Włodzimierza soborem katedralnym eparchii. Jego funkcje świątynia pełniła do 1936, gdy została przejęta przez Żywą Cerkiew. Trzy lata później władze radzieckie zdecydowały o zamknięciu obiektu i zaadaptowaniu go na magazyn.