10 maja 1869 roku Corcoran przekazał na podstawie umowy budynek, grunt oraz swoją prywatną kolekcję o wartości 100 000 dolarów Radzie Nadzorczej. 19 stycznia 1874 roku oficjalnie otwarto Corcoran Gallery of Art, na którego wystawie znajdowało się 98 obrazów i rzeźb. Pod koniec roku kolekcja powiększyła się do ponad 300 eksponatów. Według zaleceń Corcorana wstęp do galerii miał być dwa razy w tygodniu bezpłatny, a w pozostałe dni za „umiarkowaną opłatą”.
W 1890 roku budynek galerii okazał się już za ciasny. Ponieważ właściciele sąsiednich posesji nie zgodzili się na ich sprzedaż pod rozbudowę gmachu, Rada Nadzorcza kupiła nowa działkę położoną kilka przecznic dalej przy 17th Street i New York Avenue. Zaprojektowanie budynku w stylu Beaux-Arts zlecono architektowi Ernestowi Flaggowi. W budynku tym miały mieścić się zarówno muzeum jak i szkoła. Gotowy gmach otwarto dla publiczności 8 stycznia 1897 roku. W tym czasie w kolekcji znajdowało się już ponad 700 dzieł sztuki. W 1901 roku stary budynek Renwicka został sprzedany rządowi federalnemu;