W 2006 roku występował w barwach Waratahs w Australian Provincial Championship zaliczając łącznie trzy występy. W Super 14 zadebiutował zaś przeciwko Brumbies w dziesiątej kolejce sezonu 2007, a do jego końca wyszedł na boisko łącznie czterokrotnie. Został tym samym jednym z pierwszej czwórki stypendystów programu National Talent Squad (pozostałymi byli David Pocock, Caleb Brown i Saia Faingaʻa) grających w tych rozgrywkach. Przydzielony do zespołu Western Sydney Rams pomiędzy sierpniem a październikiem tego roku wziął jeszcze udział w ośmiu spotkaniach jedynego rozegranego sezonu rozgrywek Australian Rugby Championship.
Przenosząc się w 2008 roku do Brumbies uznawany był za następcę George’a Gregana, nie spełnił jednak tych oczekiwań zarówno w opinii trenerów, jak i własnej. Pomiędzy debiutem przeciw Crusaders a ostatnim pojedynkiem sezonu 2009 zagrał we wszystkich meczach zespołu, a następnie odszedł bądź też został zwolniony.
Następne dwa lata Holmes spędził w Waratahs. W pierwszym sezonie opuścił tylko jedno spotkanie, lecz prócz jednego były to tylko występy w roli rezerwowego, rok później zaś wyszedł na boisko jedynie trzykrotnie, wyżej w hierarchii od niego stali bowiem Luke Burgess i Brendan McKibbin.