Po czym nastąpiła przerwa na dużym ekranie. Objął główną rolę ojca playboya Bentleya Gregga w sitcomie NBC Ojciec kawaler (Bachelor Father, 1957-62), kontynuowanym z powodzeniem przez pięć lat. Prowadził własny program NBC John Forsythe zaprasza (The John Forsythe Show, 1965-66). W sitcomie CBS Do Rzymu z pozdrowieniami (To Rome with Love, 1969-71) wystąpił w głównej roli Michaela Endicotta. Swoim barytonem mówił teksty tajemniczego milionera Charliego w popularnym serialu kryminalnym ABC Aniołki Charliego (1976-81) oraz w kinowych wersjach z 2000 i 2003.
W pamięci telewidzów pozostał przede wszystkim w roli Blake’a Carringtona z sagi telewizyjnej ABC Dynastia (1981-89), spin-off Dynastia Colbych (The Colbys, 1985, 1986) oraz sequelu Aaron Spelling Productions Dynastia: Pojednanie (Dynasty: The Reunion, 1991). Był jedynym aktorem, który wystąpił we wszystkich odcinkach „Dynastii”.
Forsythe każdego roku brał udział w akcji czytania organizowanej dla dzieci podczas bożnarodzeniowego programu emerytalnego w pobliżu jego domu na wsi wspólnoty Solvang w stanie Kalifornia, na północ od Los Angeles.