Skupieni w dwudziestu legionach Marines wzięli udział w Wielkiej Krucjacie, przechodząc z biegiem czasu pod rozkazy odnajdywanych Prymarchów.
W roku 004.M31 Horus, Mistrz Wojny Imperium, podczas rekonwalescencji na Davinie zbuntował się przeciwko Imperatorowi. Dzięki ogromnej charyzmie i tytule głównego dowodzącego sił zbrojnych Imperium zdołał przejąć kontrolę nad dziewięcioma pełnymi Legionami Marines oraz rozpoczął wojnę domową znaną jako Herezja Horusa. Podczas oblężenia Terry, na statku dowodzenia heretyków doszło do konfrontacji pomiędzy Imperatorem i Horusem. Zbuntowany Mistrz Wojny zginął, a Imperator został śmiertelnie ranny. Rewolta dobiegła końca, a bezwzględnie ścigane Legiony buntowników wycofały się do Oka Grozy, dziury w rzeczywistości prowadzącęj do piekielnego wymiaru zwanego Osnową, gdzie rezydują źli bogowie Chaosu.
Legiony zostały zmuszone do reorganizacji swych struktur. Myślą przewodnią reorganizacji było ograniczenie potencjału militarnego Legionów w celu zmniejszenia zagrożenia z ich strony w przypadku kolejnego potencjalnego buntu. Nigdy więcej jeden dowódca nie mógł dowodzić tak potężną siłą, jaką jest liczący kilka tysięcy Legion Adeptus Astartes.