Po wojnie muzeum weszło w skład Tallinna Linnamuuseum. Dopiero 18 sierpnia 1959 roku została wydzielona z niego morska filia, za którą odpowiedzialni byli Viktor Tõnissoo i Helge Peterson. Pełną niezależność pod nazwą Eesti Riiklik Meremuuseum (Estońskie Narodowe Muzeum Morskie) odzyskało 1 lipca 1961 roku dzięki udanej ekspozycji „Estonia i morze”, dyrektorem został Ants Pärna. W związku z zaplanowaną na 1980 rok olimpiadą w Moskwie, w ramach której sporty konkurencje żeglarskie miały odbywać się w okolicach Tallinna, rozpoczęto remonty wielu budynków w mieście. Muzeum zamknięto 26 grudnia 1977 roku. Wkrótce polska firma Budimex rozpoczęła prace w siedzibie muzeum na ulicy Pikk 70, mające między innymi poszerzyć miejsce pod ekspozycję. Prace udało się zakończyć dopiero po igrzyskach, muzeum ponownie otwarto 27 kwietnia 1981.
Po odzyskaniu niepodległości w posiadanie muzeum trafił „Lembit” – okręt podwodny typu Kalev oraz lodołamacz „Suur Tőll”. W celu pozyskania odpowiedniego miejsca na ich stałą ekspozycje do muzeum włączono Lennusadam – Bazę Wodnosamolotów. Filia została otworzona 11 maja 2012 roku.
Filie thumb|left|Paks Margareeta. thumb|left|Lennusadam. thumb|left|„Lembit” w hangarze Lennusadam.
Paks Margareeta