Również w 1934 r. stolica Ukraińskiej SRR została przeniesiona z Charkowa do Kijowa. W związku z tym władze postanowiły nadać miastu "bardziej socjalistyczny wygląd", co oznaczało również niszczenie obiektów sakralnych. Jeszcze w 1934 r. zburzono sobór św. Mikołaja w Kijowie, zaś w roku następnym na polecenie władz stalinowskich zniszczono całą grupę historycznych prawosławnych świątyń: cerkwie Dziesięcinna, Narodzenia Pańskiego, św. Mikołaja Dobrego, Trzech Świętych Hierarchów, monastery św. Michała Archanioła o Złotych Kopułach oraz Objawienia Pańskiego. Analogiczny los spotkał cerkiew Zaśnięcia Matki Bożej Pyrohoszczy.
W latach 1976–1979 odsłonięte zostały fundamenty świątyni, pojawiła się również koncepcja, by odbudować ją z przeznaczeniem na muzeum Słowa o wyprawie Igora (cerkiew jest wspomniana w tym utworze). Ostatecznie jednak cerkiew odbudowano dopiero w latach 1997–1998, w pierwotnej postaci z XII wieku, i natychmiast po zakończeniu prac przywrócono do użytku liturgicznego. Świątynię użytkował Ukraiński Kościół Prawosławny Patriarchatu Kijowskiego;