Ponownie zdecydowano się na wznoszenie soboru drewnianego i po raz kolejny obiekt zniszczył ogień.
Murowany sobór Zaśnięcia Matki Bożej powstał w I połowie XVII w. i był następnie kilkakrotnie przebudowywany, wskutek czego w niewielkim stopniu zachował pierwotny wygląd. Pierwotnie wzorem dla budowniczych był sobór Zaśnięcia Matki Bożej na Kremlu moskiewskim. Był to pierwszy miejski sobór zbudowany z kamienia w mieście Rosyjskiej Północy.
Dekoracja wnętrza świątyni została wykonana w XVIII w. Na ścianach cerkwi widnieją motywy kwiatowe, architektoniczne, główki aniołków. Ikonostas reprezentuje styl barokowy, zdobiony jest rozetkami, kolumnami korynckimi, motywami kwiatowych girland. Ikony w ikonostasie napisał protojerej soboru Wasilij Aleniew. Ten sam autor namalował na ścianie soboru galerię portretów biskupów urzędujących na miejscowej katedrze. Na przestrzeni wieków szczególnym kultem w cerkwi otaczano ikonę Matki Bożej „Hodegetria”, patronalną ikonę Zaśnięcia Matki Bożej. Niektóre źródła błędnie wskazują również sobór Zaśnięcia Matki Bożej jako miejsce przechowywania ikony „Zwiastowanie z Ustiuga”, która w rzeczywistości pochodzi z Monasteru Jurjewskiego w Nowogrodzie.