Prawdopodobnie na początku była ikoną patronalną soboru Zwiastowania, a przed 1627 przeniesiono ją do soboru Zaśnięcia Matki Bożej. W XVI w. jej kopię umieszczono także w soborze św. Michała Archanioła na Kremlu, zaś dla soboru Zwiastowania napisano jej wariant z dodatkowymi klejmami. Znane są też liczne inne kopie ikony. Jedna z nich, przechowywana obecnie w muzeum Kołomienskoje, była ikoną patronalną nadbramnej cerkwi Zwiastowania w Monasterze Sołowieckim.
Nazwę Zwiastowanie z Ustiuga, błędnie sugerującą pochodzenie wizerunku z Wielkiego Ustiuga, ukuto w XVIII w. w związku z błędnym utożsamieniem ikony z innym wizerunkiem maryjnym – Ustiuską Ikoną Matki Bożej. Błędnie powiązano ją również z postacią jurodiwego św. Prokopiusza z Ustiuga, który miał modlić się przed nią o ocalenie Wielkiego Ustiuga. Szczególne wspomnienie liturgiczne tej ikony wypada 8 lipca, według kalendarza juliańskiego.