Guggenheima, która w pierwszej kolejności zakupiła obrazy promowanych przez Rebay Wasilija Kandinskiego i Rudolfa Bauera, a następnie prace Gleizesa, Mondriana, Delaunaya, Légera, Chagalla, Klee'a, Picassa, Modiglianiego i Seurata. Stały się one podstawą późniejszej kolekcji eksponowanej w założonym przez Fundację Guggenheima nowojorskim Museum of Non-Objective Painting, którego działalność zainaugurowała 1 czerwca 1939 wystawa Art of Tomorrow. Muzeum swoją tymczasową siedzibę miało przy East 54th Street, w zaadaptowanym byłym salonie samochodowym. Rebay, która została jego kuratorką i dyrektorką, stworzyła tam specyficzną atmosferę sprzyjającą obcowaniu z malarstwem nieprzedstawiającym. Obrazy, oprawione w proste wąskie ramy, były zawieszone nisko na ścianach pokrytych szarą tkaniną, na podłogach leżały grube dywany, a z głośników płynęła muzyka klasyczna.
Poza aktywnością w Muzeum, Rebay bezustannie organizowała wystawy objazdowe, wysyłała dzieła z kolekcji Guggenheima do muzeów, szkół i różnych organizacji na terenie Stanów Zjednoczonych. Wspierała również obiecujących artystów poprzez stypendia, zapomogi i wystawianie ich prac, m.in.