Hunt powrócił do Stanów Zjednoczonych w 1854 r., a dwa lata później przeniósł się do Newport w stanie Rhode Island. W 1862 r. osiadł na stałe w Bostonie, gdzie zdobył uznanie głównie jako twórca portretów. Oprócz nich malował także pejzaże, nie ograniczał się jednak do malarstwa olejnego, zajmował się też litografią i rzeźbą. W 1872 r. w czasie wielkiego pożaru w Bostonie spłonęła jego pracownia, a wraz z nią liczne prace oraz kolekcja obrazów przywiezionych z Francji. W 1878 wydał w Londynie książkę Talks about Art. Pod koniec życia wykonał dwa duże murale w New York State Capitol w Albany.
Artysta przyczynił się do rozpropagowania sztuki francuskiej w Stanach Zjednoczonych, szczególnie cenił Milleta i Gustava Courbeta. Odrzucał założenia tradycyjnej amerykańskiej szkoły Hudson River, przez co narażał się na ostrą krytykę środowisk akademickich. Wspólnie z Elihuem Vedderem (1836-1923), Albionem Harrisem Bicknellem (1835-1915), Edwardem C. Cabotem (1818-1901) i Martinem Brimmerem (1830-1896), kolekcjonerem i założycielem Boston's Museum of Fine Arts, założył klub Allston. Wśród jego uczniów byli John La Farge (1835-1910), William, Henry, James i Sarah Wyman Whitman. Hunt kształcił również kobiety, za co go potępiano (były to m.in.