Al college ha giocato per North Dakota State.
Carriera universitaria Miller, originario di Solon in Iowa, cominciò a giocare a football nella locale Solon High School dove, nel suo ultimo anno, passò yard per 28 touchdown e corse 840 yard per 12 touchdown. Miller andò quindi a giocare college football alla North Dakota State University (NDSU) con i Bison impegnati nella Missouri Valley Football Conference (MVFC) nella prima divisione della Football Championship Subdivision (FCS) della NCAA.
Nel suo primo anno con i Bison, nel 2020, Miller fece otto presenze, giocando da titolare entrambe le gare dei play-off e chiudendo la stagione con 30 passaggi completati su 59 tentati per 363 yard, due touchdown e tre intercetti e aggiungendo 176 yard guadagnate su corsa con quattro touchdown. Nella stagione 2021 scese in campo in 13 partite, di cui le ultime otto da titolare, terminando l'annata con yard passate con 14 touchdown e 280 yard corse con quattro touchdown, guidando i Bison alla vittoria del campionato della prima divisione della FCS.
Nel 2022 giocò da titolare tutte le 15 gare stagionali dei Bison, con 160 passaggi completati su 243 tentati, con yard passate per 13 touchdown e cinque intercetti e con 561 yard corse con 15 touchdwon. Si ripeté l'anno successivo in cui mise a tabellino complessivamente yard passate per 19 touchdown e 629 yard corse con 13 touchdown.
Miller sfruttò la possibilità offerta dalla NCAA ai giocatori che avevano disputato la stagione 2020 accorciata a causa della pandemia da COVID-19 di giocare per un ulteriore quinto anno. Nel 2024 Miller giocò da titolare tutte le 16 gare stagionali, completando 258 passaggi su 351 per yard, 33 touchdown e quattro intercetti, oltre a 631 yard corse e 12 touchdown. Miller fissò il record della squadra per il maggior numero di passaggi completati e yard passate in una stagione, migliorando i precedenti primati di Carson Wentz risalenti al 2014. Chiuse l'annata vincendo per la seconda volta il campionato FCS, venendo nominato inoltre miglior giocatore della finale.
Premi e riconoscimenti 2 campionati nazionali FCS (2021,2024) MVP della finale FCS (2024) First-Team FCS All-American (2024) MVFC Offensive Player of the Year (2024) First-Team All-MVFC (2024) Second-Team All-MVFC (2023)
Statistiche al college Stagione Passaggi Corse Record Anno Squadra Campionato Conference 2020 NDSU FBS Div. I MVFC 8 2 30 59 50,8 363 6,2 39 2 3 103,5 55 176 3,2 13 4 1-1 2021 NDSU FBS Div. I MVFC 13 8 103 151 68,2 9,6 75 14 3 175,2 69 280 4,1 21 4 7-1 2022 NDSU FBS Div. I MVFC 15 15 160 244 65,6 8,1 76 13 5 147,0 122 561 4,6 68 15 12-3 2023 NDSU FBS Div. I MVFC 15 15 208 291 71,5 9,2 53 19 4 167,8 135 629 4,7 34 13 11-4 2024 NDSU FBS Div. I MVFC 16 16 258 351 73,5 9,3 74 33 4 180,1 145 631 4,4 64 12 14-2 Totale 67 56 759 69,3 8,9 76 81 19 164,7 526 4,3 68 48 45-11 Fonte: ESPN College Football - In grassetto i record personali in carriera
Carriera professionistica Las Vegas Raiders Il 26 aprile 2025 Miller fu selezionato nel 6º giro del Draft NFL 2025, con la 215ª scelta assoluta, dai Las Vegas Raiders. L'8 maggio Miller firmò il suo contratto da rookie, un accordo quadriennale da 4,37 milioni di dollari totalmente garantiti.
Miller, iniziata la preparazione alla stagione 2025 come terzo quarterback dietro il titolare Geno Smith e il sostituto Aidan O'Connell, alla fine del precampionato, in cui fece vedere per altro buone prestazioni, si ritrovò unica riserva di Smith a causa della frattura ad un polso subita da O'Connell, infortunio che lo avrebbe tenuto lontano dai campi dalle sei alle otto settimane. I Raiders scelsero però di affidarsi ad un quarterback più esperto come riserva, prendendo dai Cleveland Browns Kenny Pickett, mentre Miller non rientrò nel roster attivo iniziale per la stagione e il 26 agosto fu svincolato, per poi essere aggregato alla squadra di allenamento il giorno successivo.
Miami Dolphins Il 1º gennaio 2026 Miller lasciò la squadra di allenamento dei Raiders firmando per il roster attivo dei Miami Dolphins. Chiuse l'annata senza nessuna presenza in campo.
Miller non rientrò nel roster attivo iniziale per la stagione 2026 e il 30 agosto 2026 fu svincolato.
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