W okresie II wojny światowej dobrowolnie pozostał w oblężonym Leningradzie, by swoimi wystąpieniami podnosić morale jego mieszkańców, wzywać do walki w obronie Związku Radzieckiego i prowadzić w imieniu Kościoła zbiórki pieniędzy na ten cel. W 1943 wziął udział w spotkaniu hierarchów Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego ze Stalinem, po którym władze radzieckie odstąpiły od prześladowania Cerkwi - jej poparcie miało pomóc w mobilizacji społeczeństwa do walki z Niemcami.
W 1945 wybrany na patriarchę moskiewskiego i całej Rusi, za główny cel swojej działalności uważał wewnętrzną konsolidację Kościoła i odbudowę jego struktur po okresie prześladowań. Pragnąc zachować dobre relacje z władzami świeckimi, zgodził się również na szereg wystąpień zagranicznych, w czasie których bronił polityki zagranicznej ZSRR i zaprzeczał niedemokratyczności tego państwa. W czasie nowej kampanii antyreligijnej zapoczątkowanej w 1958 przez Nikitę Chruszczowa bezskutecznie bronił Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego przed utratą parafii, monasterów i szkół teologicznych.
Kierował Patriarchatem Moskiewskim przez 25 lat, co czyni z niego najdłużej urzędującego patriarchę moskiewskiego i całej Rusi w historii.