W 1954 roku klub zmienił nazwę na Krylja Sowietow (tzn. Skrzydła RadRadami potocznie nazywano ustrój panujący w Związku Radzieckim (Kraj Rad). Skrzydła w nazwie klubu wskazują na resortowy charakter klubu, który należał do ministerstwa przemysłu lotniczego (w mieście Samara są duże zakłady tej branży).). Zmiana nazwy z Krylja Sowietow Kujbyszew na Krylja Sowietow Samara była spowodowana przywróceniem historycznej nazwy miasta.
W latach 1992–2014 klub nieprzerwanie grał w najwyższej klasie rozgrywkowej, zajmując trzecią lokatę w sezonie 2004 oraz dwukrotnie kończąc sezon na piątym miejscu.
6 lipca 2002 piłkarze Krylji Sowietow zagrali swój pierwszy mecz w europejskich pucharach, w drugiej rundzie Pucharu Intertoto UEFA pokonali łotewski FK Dinaburg 3–0. W sezonie 2005/2006 występowali w Pucharze UEFA, w którym pokonali w 1. rundzie BATE Borysów z Białorusi, lecz następnie nie sprostali holenderskiemu AZ Alkmaar w meczach o wejście do fazy grupowej.