W 1929 r. na uzbrojenie dywizjonu weszły samoloty Westland Wapiti, które w 1933 r. wymieniono na Hawker Hart. Zmiana wyposażenia spowodowała przekształcenie w 1934 r. dywizjonu w jednostkę myśliwską. Rozwój dywizjonu postępował również dzięki ofiarności jego członków. Squadron Leader Nigel Norman otrzymane od rodziny 50 000 funtów (co wówczas pozwalało na zostanie rentierem do końca życia) zainwestował w infrastrukturę lotniska Hendon. Jego gest docenił książę Yorku, późniejszy król Jerzy VI, który osobiście dokonał otwarcia przebudowanego lotniska.
Kolejna zmiana sprzętu nastąpiła w 1937 r., kiedy to na stanie dywizjony znalazły się myśliwce Hawker Demon. Pozostały w użyciu do listopada 1938 r., kiedy to jednostka otrzymała pierwsze egzemplarze Gloster Gauntlet. Zostały one szybko, już w styczniu 1939 r., zastąpione przez dwuosobowe Bristol Blenheim w wersji myśliwskiej. Ponieważ Blenheimy nie posiadały opancerzenia, lotnicy dywizjonu 601 na własny koszt zamówili w firmie Wilkinson Sword Company opancerzone fotele, które zamontowali w samolotach. thumb|left|Piloci dywizjonu 601 na lotnisku w Exeter, listopad 1940 r. Po wybuchu II wojny światowej dywizjon został skierowany do zadań patrolowych, w marcu 1940 r. przezbrojono go w Hawker Hurricane.