To spowodowało, że został zauważony przez producenta Saturday Night Live, Lornego Michaelsa, który w 1989 zaproponował mu pisanie scenariuszy.
W 1987 roku zagrał na Broadwayu jako Ronnie Shaughnessy w spektaklu The House of Blue Leaves z Johnem Mahoneyem. Wystąpił też gościnnie w sitcomie CBS Kate i Allie (1986) oraz serialu NBC Policjanci z Miami (1987). Na kinowym ekranie zadebiutował jako Dainty w dramacie wojennym Stevena Spielberga Imperium słońca (1987) u boku Johna Malkovicha i Christiana Bale’a.
W MTV prowadził swój autorski program Ben Stiller Show, jednak producenci nie zgodzili się na dalszą produkcję; nie odpowiadał im czarny humor i sarkazm autora, a po trzech miesiącach zdjęto go z wizji. Potem dla MTV nakręcił Orbitowanie bez cukru (Reality Bites).
W 1997 napisał artykuł o Diane Keaton w magazynie „Premiere”.