Okres Muromachi Na okres Muromachi przypada ewolucja układu przestrzennego miasta. Stopniowo zagospodarowywano wschodni (lewy) brzeg rzeki Kamo, która stawała się w ten sposób jego osią. Jednocześnie zachodnia połowa układu dawnego Heian-kyō została opuszczona, do czego przyczyniły się liczne pożary, trzęsienia ziemi, a ponadto czynniki naturalne: teren okazał się podmokły i był zalewany podczas powodzi. Miasto przesunęło się zatem na część wschodnią dawnego układu i wykroczyło poza jego granice, stwarzając układ wyciągnięty południkowo.
W 1378 r. do dzielnicy Muromachi przeniósł się dwór sioguna Yoshimitsu Ashikagi, który był wybitnym znawcą i mecenasem sztuki. Miasto zawdzięcza mu m.in. rezydencję „Złoty Pawilon” (Kinkaku-ji) – jeden z najbardziej znanych zabytków Kioto.
Miasto zostało doszczętnie zniszczone w czasie wojny Ōnin w latach 1467–1477 i nie podniosło się z upadku aż do połowy XVI wieku. Liczba ludności wynosząca pierwotnie 900 tys. osób w wyniku wojny zmalała do 40 tys. Natychmiast po ustaniu wojny siogun Yoshimasa Ashikaga (prawnuk Yoshimitsu), nie bacząc na stan kraju i miasta, przystąpił do wznoszenia nowych siedzib – powstał wówczas „Srebrny Pawilon” (Ginkaku-ji). Upowszechnienie się ascetycznej filozofii zen zaowocowało nowymi trendami w architekturze i ogrodnictwie.