Następca Nobunagi, Hideyoshi Toyotomi, bywa uznawany za drugiego założyciela Kioto. Po dalszym jednoczeniu kraju i stłumieniu tlącej się rebelii klanów, Hideyoshi od 1585 zajął się odbudową miasta i objął je swoim artystycznym mecenatem. Wytyczono na nowo granice miasta. Do 1591 umocniono je fortyfikacjami ziemnymi i fosą. Przebudowano mosty, których drewniane konstrukcje oparto tym razem na murowanych filarach. Na terenach dawnego pałacu cesarskiego Hideyoshi wzniósł nową siedzibę, Jurakudai (dosł. „Pałac Zgromadzonych Przyjemności”), która obejmowała pawilony picia herbaty, ogrody wiśniowe, sceny dla teatru nō. Dziełem koronującym stało się wzniesienie 37-metrowego posągu Buddy w świątyni Hōkō-ji.
mały|Hideyoshi Toyotomi Wzniesienie w końcu XVI w. dla Hideyoshiego zamku Fushimi-Momoyama na wzgórzach, na południowy wschód od miasta, spowodowało urbanizację obszaru leżącego na równinie na północ od rzeki Uji, dając początek intensywnie zabudowanej dzielnicy Momoyama. Aż do XIX w. pozostawała ona przestrzennie wyizolowana od głównej struktury Kioto. Strefa podmiejska również obfitowała w ważne obiekty: głośne przyjęcie z okazji kwitnienia wiśni (sakura) Hideyoshi urządził w 1598 w rozbudowanej przez siebie świątyni Daigo-ji w Fushimi, po wschodniej stronie wzgórz Higashiyama.