W 1988 roku Whitaker po raz pierwszy otrzymał główną rolę w pełnometrażowym filmie. Była to rola muzyka Charlie Parkera w nagrodzonym Oscarem filmie Clinta Eastwooda, Bird. By dobrze przygotować się do tego występu, Forest na kilka tygodni zamknął się na poddaszu, gdzie miał do dyspozycji jedynie łóżko, kanapę i saksofon. Aktor został nagrodzony statuetką dla najlepszego aktora na Festiwalu Filmowym w Cannes i nominowany do zdobycia Złotego Globu.

W latach 90 Neil Jordan powierzył mu rolę „Jody’ego” w filmie Gra pozorów (The Crying Game). Todd McCarthy z magazynu Variety uznał jego występ za „bardzo emocjonalny”, a także „trochę straszny”. W 1994 roku Whitaker był częścią zespołu aktorskiego, który otrzymał (przyznaną po raz pierwszy) nagrodę National Board of Review dla zespołu aktorskiego. Było to za udział w filmie Roberta Altmana, Prêt-à-Porter. Rok później zagrał w filmie Wayne’a Wanga Paula Austera, Dym (Smoke), a jego występ Variety oceniło jako „jak zawsze niezwykle emocjonalny”.