17 lutego 1920 w St Margaret’s Church w Londynie poślubił Alexandrę Mary Hildę Cadogan (ur. 22 lutego 1900, zm. 23 maja 1961), córkę Henry’ego Cadogana, wicehrabiego Chelsea i Mildred Sturt, córki 1. barona Alington. John i Alexandra mieli dwóch synów i trzy córki: Sarah Consuelo Spencer-Churchill (ur. 17 grudnia 1921), żona Edwina Russella, Guya Burgosa i Theodorusa Roubanisa, ma dzieci z pierwszego małżeństwa Caroline Spencer-Churchill (ur. 12 listopada 1923), żona majora Charlesa Waterhouse’a, ma dzieci Johna Spencera-Churchilla (ur. 13 kwietnia 1926), 11. księcia Marlborough Rosemary Mildred Spencer-Churchill (ur. 24 lipca 1929), żonę Charlesa Muira, mającą dzieci Charlesa George'a Williama Colina Spencera-Churchilla (ur. 13 lipca 1940), który ożenił się z Gillian Fuller, a następnie Elisabeth Wyndham i ma dzieci z drugiego małżeństwa.
Po śmierci pierwszej żony Marlborough ożenił się ponownie, 26 stycznia 1972, z Frances Laurą Charteris (ur. 10 sierpnia 1915, zm. 19 lutego 1990), córką kapitana Guya Charterisa i Frances Tennant, córki Francisa Tennanta. Małżeństwo to nie doczekało się potomstwa.