W wyborach jesiennych 1885 r. wygrał z przewagą wybory w okręgu Paddington South. Do czasu wyborów powszechnych w 1886 wciąż działał przeciwko politykom liberalnym, zyskując miano czołowego polityka konserwatywnego w Izbie Gmin. Po wyborach powszechnych i ponownym utworzeniu rządu Salisbury’ego otrzymał stanowiska kanclerza skarbu i przewodniczącego Izby Gmin. Został nowym liderem konserwatystów w niższej izbie parlamentu.
Lord Churchill starał się działać spokojnie i taktownie, ale nie potrafił pogodzić się z niektórymi partyjnymi kolegami. Tarcia między Churchillem a jego przeciwnikami doprowadziły do niespodziewanej dymisji lorda z zajmowanych stanowisk, co nastąpiło 20 grudnia 1887 r. Powody rezygnacji wyjaśnił w liście do lorda Salisbury odczytanym w Izbie Gmin 27 stycznia 1888 r. Swoją dymisję przypisał naciskom ze strony establishmentu wojskowego, który pragnął zmian w funkcjonowania Skarbu Jej Królewskiej Mości. Zapowiadał, że w odpowiednim czasie powróci do gabinetu, co nie nastąpiło.