W 1974 Dudajew ukończył studia na wydziale dowódczym Akademii Sił Powietrznych im. Gagarina. Od 1966 służył w lotnictwie dalekiego zasięgu na Syberii, w Estonii i na Ukrainie. Po dwunastu latach kariery (w 1980) doszedł do stanowiska dowódcy pułku lotnictwa ciężkiego (dalekiego zasięgu), a w 1989 został generałem majorem lotnictwa. Był jedynym Czeczenem w armii ZSRR, który zaszedł tak wysoko w hierarchii wojskowej i otrzymał stopień generała. W latach 1987–1990 dowodził stacjonującym w Tartu dywizjonem bombowców Tu-22, zdolnych do przenoszenia pocisków nuklearnych. Jego zadaniem w razie ewentualnej konfrontacji z Zachodem miało być zrzucenie bomb nuklearnych na europejskie stolice.
Prezydent Czeczenii 25-26 listopada 1990 na I Powszechnym Kongresie Narodu Czeczeńskiego został wybrany jego przewodniczącym. 6 września 1991, korzystając z zamieszania wywołanego upadkiem puczu Janajewa w Moskwie, obalił dotychczasowe władze Czeczenii i przejął władzę w republice. 27 października 1991 został wybrany na prezydenta w wyborach ocenianych przez obserwatorów jako „nie całkiem wolne” – głosił, iż uczyni Czeczenię „drugim Kuwejtem”. 1 listopada 1991 ogłosił niepodległość republiki. Po nieudanej interwencji rosyjskich komandosów ogłosił dżihad przeciwko Rosji.