W 1986 roku ukończył Fred C. Beyer High School w Modesto. Kontynuował naukę pływania na University of Southern California w Los Angeles, gdzie studiował sztuki piękne. Następnie przeniósł się do Nowego Jorku, aby studiować aktorstwo, zamiast realizować stopień magistra w dziedzinie sztuk plastycznych. Przez dwa lata brał lekcje aktorstwa pod kierunkiem Williama Espera w William Esper Studio, a następnie zaczął rozglądać się za pracą.
Kariera W 1995 zadebiutował na scenie off-Broadwayu w roli Tima Hapgooda w przedstawieniu Monogamista (The Monogamist), zdobywając nagrodę Theatre World Award za znakomity debiutancki występ. Rok potem odniósł sukces w światowej premierze sztuki Davida Sedarisa Pamiętniki z Krainy Świętego Mikołaja (The SantaLand Diaries, 1996). Ben Brantley z „The New York Times” uznał, że czarujący” Olyphant wykonał „wspaniałą robotę”, naśladując inne postacie, ale „trudniej mu było znaleźć przekonujący styl dla bieżącej narracji”. W 1997 wystąpił w roli Jima w sztuce Skok do wody (Plunge).
thumb|Timothy Olyphant na gali rozdania Peabody Awards 2011