Brooksa Czułe słówka (Terms of Endearment, 1983) z Debrą Winger, Shirley MacLaine i Jackiem Nicholsonem, stworzył znakomitą podwójną rolę prostodusznego archeologa Toma Baxtera, który schodzi z ekranu na widownię i zakłamanego filmowego amanta Gila Shepherda w komedii romantycznej Woody’ego Allena Purpurowa róża z Kairu (The Purple Rose of Cairo, 1985), za którą zdobył nominację do nagrody Złotego Globu dla najlepszego aktora w filmie komediowym lub musicalu. Postać nieśmiałego urzędnika młodego „yuppie”, symbolu uporządkowanej i pracowitej Ameryki, którego życie do góry nogami przewraca rozrywkowa Lulu (Melanie Griffith) w czarnej komedii Jonathana Demme’a Dzika namiętność (Something Wild, 1986) przyniosła mu drugą nominację do nagrody Złotego Globu.
Za kreację doktora Rossa Jenningsa w komedii fantastycznonaukowej Arachnofobia (1990) odebrał nagrodę Saturna jako najlepszy aktor. Jego występ jako Harry Dunne w duecie z Jimem Carreyem w komedii Głupi i głupszy (Dumb & Dumber, 1994) był nominowany do nagrody MTV Movie i Teen Choice Awards dla najlepszego duetu ekranowego. Jako Bill Johnson w komediodramacie Gary’ego Rossa Miasteczko Pleasantville (Pleasantville, 1998) zdobył nominację do Nagrody Satelity w kategorii „Najlepszy aktor drugoplanowy w filmie komediowym lub musicalu”.