W 1929 Cunningham ukończył kurs w Imperialnym Kolegium Obrony (HMS „President”) w Londynie. Od grudnia 1929 do 1930 był dowódca pancernika HMS „Rodney”. Zajmował następnie stanowiska lądowe, a w 1932 służył jako doradca morski króla, do września 1932, kiedy otrzymał awans na stopień kontradmirała.

Od 1 stycznia 1934 do 1936 był dowódcą niszczycieli Floty Śródziemnomorskiej (Rear­ Admiral (D)), jego okrętem flagowym był krążownik HMS „Coventry”, a następnie „Galatea”. W 1937 odbył kurs techniczny starszych oficerów w Portsmouth. Od lipca 1937 do sierpnia 1938, w stopniu wiceadmirała, był dowódcą Eskadry Krążowników Liniowych Floty Śródziemnomorskiej na HMS „Hood” i zastępcą dowódcy tej Floty. Od października 1938 do maja 1939 ponownie pełnił funkcje sztabowe na lądzie, jako Lord Komisarz Admiralicji i zastępca szefa Sztabu Morskiego.