W 1939 w związku z wybuchem II wojny światowej działalność Towarzystwa została zawieszona, w 1949 r. w jego siedzibie powołano Centralne Biuro Wystaw Artystycznych.
W 1989 r. Towarzystwo Zachęty Sztuk Pięknych reaktywowano przy Państwowej Galerii Sztuki Zachęta, powstałej w tym samym roku w wyniku przekształcenia CBWA. Od 2013 roku Towarzystwo ma status organizacji pożytku publicznego.
Działalność Dawne Towarzystwo prowadziło dwutorową działalność: promocyjną (wystawiennictwo) oraz muzealną, poprzez gromadzenie i zabezpieczanie najwybitniejszej polskiej sztuki w formie kolekcji.
Aktualnie Towarzystwo współpracuje z Zachętą w zakresie działań edukacyjnych, wydawniczych i organizacyjnych, m.in.:
współorganizacja cyklu wykładów w ramach wystawy Płeć? Sprawdzam! Kobiecość i męskość w sztuce Europy Wschodniej (2010), program edukacyjny do wystawy Otwierając drzwi? Sztuka białoruska dzisiaj (2011), współpraca wydawnicza przy poświęconej historii galerii Kordegarda książce Miejsce Kordegarda, współpraca przy wystawie w Pawilonie Polskim na 54. Międzynarodowej Wystawie Sztuki w Wenecji, konkurs Spojrzenia 2011.