Od 1960 roku Muzeum powiększa się o nowe oddziały. Powołano: Dom Mikołaja Kopernika (1966), Muzeum Sztuki Dalekiego Wschodu (1970), Dom Eskenów (1989, od 2011 roku Muzeum Historii Torunia), Muzeum Podróżników im Tony’ego Halika (2013), Muzeum Toruńskiego Piernika (2015), Muzeum Twierdzy Toruń (2021). Ponadto w 2010 roku Muzeum założyło Dział Archeologii oraz Bibliotekę Naukową.
W latach 1966–1970 Tadeusz Wierzejski przekazał na rzecz Muzeum zabytki sztuki dalekowschodniej. W 1990 roku dyrektorem Muzeum został dr Michał Woźniak. Funkcję te sprawował do 2000 roku. Następnymi dyrektorami Muzeum byli: dr Anna Kosicka (2000–2007), dr Marek Rubnikowicz (2007–2020). W 2020 roku obowiązki dyrektora pełniła Aleksandra Mierzejewska, w 29 sierpnia 2021 roku objęła stanowisko dyrektora.
W 2011 roku Muzeum odznaczono Medalem „Za zasługi dla Miasta Torunia” na wstędze. 24 listopada 2021 roku Muzeum obchodziło 160-lecie istnienia. Z tej okazji zorganizowano seminarium naukowe pt. Miasto królewskie: trzy stulecia przemian kultury artystycznej Torunia 1454-1793.