Po zjednoczeniu Partii Liberalnej i Japońskiej Partii Demokratycznej w 1955 roku w Partię Liberalno-Demokratyczną (PLD), został członkiem nowego ugrupowania. Jako stronnik Kishiego został wyznaczony przez niego sekretarzem generalnym partii w 1959 roku. Niedługo później wszedł do rządu Kishiego jako minister rolnictwa i leśnictwa. Pełnił tę funkcję do momentu rezygnacji Kishiego z funkcji premiera wskutek protestów i zamieszek w roku 1960, związanych z ratyfikacją Japońsko-amerykańskiego traktatu o współpracy i bezpieczeństwie.
Po objęciu w 1960 roku przez Hayato Ikedę funkcji premiera, przez prawie cztery lata pozostawał członkiem wewnątrzpartyjnej opozycji wobec nowego rządu. W 1964 roku udzielił poparcia kandydaturze Eisaku Satō na premiera i odegrał ważną rolę w formowaniu jego rządu, w którym został ministrem finansów (w 1965). W rządzie Satō jego kariera ponownie nabrała rozpędu. W latach 1966–1968 ponownie był sekretarzem generalnym PLD. W latach 1971–1972 kierował resortem spraw zagranicznych. Po ogłoszeniu przez Satō w 1972 roku przejścia na emeryturę, Fukuda był jednym z potencjalnych kandydatów na nowego premiera. Jak się jednak okazało, przegrał jednak partyjne wybory z ministrem handlu zagranicznego i przemysłu Kakueiem Tanaką.