W 1997 zagrał w produkcji off-Broadwayowskiej Smutny lament Pecos Billa w przededniu zabicia żony / Głowa zabójcy / Akcja. W sitcomie NBC Przyjaciele (Friends, 2003) wystąpił jako Gavin Mitchell, przymilny współpracownik Rachel (Jennifer Aniston). W komedii romantycznej Pretty Man, czyli chłopak do wynajęcia (The Wedding Date, 2005) zagrał postać męskiej prostytutki. Wystąpił w dramacie Mroczne dziedzictwo (Undertow, 2004) i komedii Rodzinny dom wariatów (The Family Stone, 2005) z Sarah Jessica Parker. W 2007 na festiwalu filmowym w Filadelfii odebrał nagrodę za osiągnięcia artystyczne.
W 1996 wraz z zespołem The Low & Sweet Orchestra nagrał płytę Mash-up stylów rocka, punk i folk Goodbye to All That. Mulroney wraz ze swoim bratem Seanem założyli klub muzyczny Double Door w Chicago. Grał także w zespole Cranky George Trio. Współpracuje z innymi artystami, m.in. w 2005 grał na wiolonczeli i mandolinie z grupą Dave Matthews Band, Boyd Tinsley dla Alanis Morissette American Express w House of Blues w Hollywood. Był muzykiem towarzyszącym przy realizacji piosenki „Place Your Hand” Melissy Etheridge na albumie „Never Enough” (1992), a także dla grupy Rain Phoenix. Pojawił się w teledysku zespołu Ringside do piosenki „Tired of Being Sorry” w reż.