We wrześniu 1942 mianowano go dowódcą Centrum Wywiadu na obszar Pacyfiku (Intelligence Center Pacific Ocean Area – ICPOA) w Pearl Harbor. Zastąpił kontradmirała Josepha J. Rocheforta, jednego z najzdolniejszych kryptoanalityków US Navy, który nadał kierował Wywiadem Łączności Marynarki Wojennej (Navy Communication Intelligence) na obszarze Oceanu Spokojnego. Hillenkoetter bardzo rozbudował podległą sobie jednostkę, w skład której wszedł również utworzony przez Rocheforta Oddział Radiowy Pacyfiku (Fleet Radio Unit Pacific). Funkcję tę pełnił do wiosny 1943.
W latach 1943–1944 dowodził okrętem-bazą dla niszczycieli. W listopadzie 1945 w randze komandora objął dowodzenie pancernikiem USS „Missouri”, jedno z najbardziej prestiżowych stanowisk dowódczych w US Navy. W listopadzie 1946 awansował do stopnia kontradmirała i mianowany został attaché morskim Stanów Zjednoczonych w Paryżu. Pozostawał tam do chwili odwołania przez prezydenta Harry'ego Trumana w 1947, w związku z nominacją na dyrektora Grupy Centrali Wywiadu (CIG), bezpośredniej poprzedniczki CIA. 1 maja 1947, na podstawie ustawy o bezpieczeństwie narodowym (National Security Act), został mianowany dyrektorem Centrali Wywiadu (DCI), a zarazem szefem powołanej do życia CIA.