Nominowano go ponownie 24 listopada w związku ze zmianami w treści ustawy, co 8 grudnia zatwierdził Senat Stanów Zjednoczonych.

W chwili objęcia przez niego stanowiska dyrektora, agencja, której personel składał się w znacznej mierze z weteranów wojennego Biura Służb Strategicznych (OSS), nie miała jeszcze skonkretyzowanej koncepcji swojej roli, ani też metod i celów działania. Wiele z tych spraw wyjaśniło się, gdy Hillenkoetter został poinformowany przez doradcę, że nowo powstała Rada Bezpieczeństwa Narodowego (National Security Council) przyznała CIA szeroki zakres kompetencji. Za jego kadencji agencja przeżyła też pierwszy kryzys wewnętrzny. Prezydent Harry Truman wydawał się kompletnie zaskoczony przekroczeniem przez wojska północnokoreańskie granicy Korei Południowej i wybuchem wojny koreańskiej 25 czerwca 1950. Tymczasem już nazajutrz, w wywiadzie udzielonym „New York Timesowi”, Hillenkoetter oświadczył z naciskiem, że CIA wiedziała, iż „(...) rozwój sytuacji w Korei wskazywał na rozpoczęcie inwazji w tym lub przyszłym tygodniu”. Sugerowało to niedwuznacznie, że poinformowany o biegu wydarzeń Truman zignorował ostrzeżenia. CIA wiedziała o koncentracji koreańskich sił na granicy, ale nie miała żadnych informacji, które pozwoliłyby określić intencje polityczne Korei Północnej.