Po trzech latach Fianna Fáil powróciła do władzy, 26 czerwca 1997 Brian Cowen został ministrem zdrowia (12 lipca 1997 ministrem zdrowia i dzieci) w nowym gabinecie Bertiego Aherna. Jako minister rozwiązał problem niedoboru łóżek i przetłoczenia w szpitalach. Odbył również podróż do Angoli, by wesprzeć misję rozbrajania min przeciwpiechotnych w tym kraju.
27 stycznia 2000 objął resort spraw zagranicznych. Brał aktywny udział w procesie pokojowym w Irlandii Północnej. Na okres jego urzędowania przypadł także czas zajmowania przez Irlandię miejsca w Radzie Bezpieczeństwa ONZ oraz sprawowania przewodnictwa w Radzie Europejskiej w pierwszej połowie 2004. 29 września 2004 przeszedł na stanowisko ministra finansów. 1 grudnia 2004 ogłosił swój pierwszy budżet, w którym wzrost wydatków wyniósł aż 9%. Jego drugi budżet zawierał rozległy pakiet finansowania opieki dziecięcej oraz wprowadzał obniżone progi stawki podatkowej.