Jednak, w 1868, powołanie nowych terytoriów pomniejszyło Terytorium Dakoty do obszaru obecnych stanów Dakota Północna i Dakota Południowa razem wziętych.
thumb|Kolej na mapie Terytorium Dakoty, około 1886 Stolicą terytorialną stała się ufortyfikowana osada rzeczna Yankton, na lata 1861–1883, potem przeniesiono ją w górę żeglownego koryta rzeki Missouri do Bismarck. Terytorium Dakoty podzielono na stany Dakota Północna i Dakota Południowa 2 listopada 1889. Wprowadzenie do Unii dwóch z grubsza prostokątnych, graniczących ze sobą stanów, zamiast jednego, miało szereg powodów. Po pierwsze, dwa istniejące centra ludności na obszarze terytorium znajdowały się w odległych kątach, północno-wschodnim i południowo-zachodnim, oddzielone od siebie o kilkaset mil. Także, na szczeblu federalnym, Partia Republikańska domagała się zaistnienia 2 nowych stanów raczej niż jednego, aby zwiększyć swoją reprezentację w Senacie.
Gubernatorzy Terytorium Dakoty William Jayne 1861–1863 Newton Edmunds 1863–1866 Andrew J. Faulk 1866–1869 John A. Burbank 1869–1874 John L. Pennington 1874–1878 William A. Howard 1878–1880† Nehemiah G.