W 1952 kolejnym proboszczem został ks. Anatol Kulczycki. Jego następca, ks. Aleksy Znosko (proboszcz w latach 1955–1957) dokonał rozgraniczenia miasta według przynależności parafialnej. Podział ten przetrwał ponad 40 lat, tj. do czasu erygowania kolejnych bielskich parafii prawosławnych. W 1956 powrócił z zesłania ks. Konstanty Bajko, który wznowił odprawianie porannych liturgii dla dzieci i młodzieży (duchowny ten pełnił funkcję prefekta bielskich szkół średnich).
W 1957 probostwo w parafii Michajłowskiej objął ks. Anatol Mackiewicz, który sprawował tę funkcję przez 22 lata. W początkach jego posługi wyremontowano obydwie cerkwie (parafialną i cmentarną) oraz dom parafialny. Do sprawnego przeprowadzenia prac przyczyniło się w dużej mierze bractwo cerkiewne, liczące 25 członków w 1960. W owym roku do parafii należało 1484 wiernych. W latach 60. i 70. nastąpił znaczny wzrost liczby parafian, spowodowany migracją ludności z okolicznych wsi i powstaniem w obrębie miasta nowych osiedli (zarówno blokowych, jak i jednorodzinnych). W lutym 1972 uroczyście obchodzono 50-lecie święceń kapłańskich proboszcza.