Dagoth Ur, który przed wiekami zapewnił sobie nieśmiertelność za pomocą artefaktu zwanego Sercem Lorkhana, obecnie szuka sposobu na wypędzenie z Morrowindu okupującego krainę Legionu Cesarskiego. W tym celu manipuluje umysłami niektórych Dunmerów, czyniąc ich swymi agentami, oraz odbudowuje napędzanego Sercem Lorkhana potężnego golema Akulakhana. Niektórzy mieszkańcy wyspy wierzą w przepowiednię o nadejściu Nerevaryjczyka – odrodzonego bohatera Indorila Nerevara, który położy kres zarówno panowaniu Trójcy, jak i Dagoth Ura.
Na Vvardenfell przybywa osoba zwolniona z cesarskiego więzienia, która otrzymuje zadanie spotkania się z Caiusem Cosadesem, członkiem Ostrzy – działającej potajemnie grupy agentów i szpiegów cesarza Uriela Septima VII. Cosades zleca postaci zbadanie tajemniczych zaginięć oraz doniesień o działalności Szóstego Rodu i przepowiedni ludu Popielnych o Nerevaryjczyku. Okazuje się, że za zwolnieniem postaci stał sam cesarz, uważający, że to ona może być Nerevaryjczykiem lub przynajmniej osobą mogącą przekonująco się w niego wcielić. Postać otrzymuje zadanie dokładnego zbadania przepowiedni i spełnienia jej warunków, żeby móc ostatecznie pokonać Dagoth Ura i Szósty Ród.