Od 2025 przewodniczącym Rady jest Lorenzo Losa.
Rada może delegować swoje kompetencje do komitetów, w skład których mogą wchodzić wyłącznie jej członkowie. W 2024 istniały komitety: Wykonawczy, Audytu, Zarządczy, Produktu i Technologii oraz Spraw Społeczności. Funkcjonuje także kilka gremiów doradczych, podległych Radzie Powierniczej, m.in. Affiliations Committee (rekomenduje przyjęcie organizacji do grona afiliantów WMF).
W styczniu 2016 Rada dokooptowała , zarządzającego działem HR Tesla Motors. W tym samym miesiącu społeczność wolontariuszy wystosowała petycję przeciwko wyborowi Rady. Była to reakcja na informacje o związkach Geshuriego z aferą płacową w Dolinie Krzemowej i niewyjaśnione usunięcie z Rady. Geshuri zrezygnował pod koniec stycznia 2016.
Afilianci thumb|upright=1.3| Wikimedia Foundation współpracuje z ok. 200 organizacjami i grupami należącymi do ruchu Wikimedia. Nie są to oddziały Fundacji przez nią zarządzane, lecz samodzielne podmioty, które zawarły umowy określające zasady współpracy między nimi a Wikimedia Foundation. Model stowarzyszenia z Wikimedia Foundation określa cztery typy afiliantów: chaptery – osoby prawne typu non-profit reprezentujące ruch Wikimedia i współdziałające w celach określonych globalnie, prowadzące działalność skupioną na określonym terytorium.