Biuro Dyrektora Generalnego – wspiera pracę Dyrektora Generalnego Wikimedia Foundation Advancement – pozyskiwanie funduszy, partnerstwa i programy grantodawcze Komunikacja – rozwój marki Wikimedia, marketing, media społecznościowe, public relations i działania na rzecz globalnej świadomości Finanse i Administracja – zarządzanie funduszami i zasobami Wikimedia Foundation Prawny – sprzeciw wobec rządowej inwigilacji i cenzury, obrona społeczności wolontariuszy, ułatwianie dyskusji politycznych i promowanie prywatności Produkt i Technologia – budowa, ulepszenia i utrzymywanie infrastruktury witryn Wikimedia Ludzie – rekrutacja i szkolenia.
Dyrektorzy wykonawczy i generalni Od czerwca 2006 stanowiska szefa działu prawnego i dyrektora wykonawczego () piastował Brad Patrick. Jego następcą od lipca 2007 był Mike Godwin. W grudniu tego samego roku dyrektorką wykonawczą została Sue Gardner. Gardner pełniła to stanowisko przez siedem lat, do maja 2014. Wtedy to zastąpiła ją Lila Tretikov. Tretikov zrezygnowała z pracy w lutym 2016. Jej odejście było spowodowane krytyką jej planów zgłaszaną przez społeczność wikipedystów.