Następnie pełnił godności arcybiskupa tulskiego i bielowskiego (1961), metropolity leningradzkiego (1961–1963) i metropolity krutickiego i kołomieńskiego (1963–1971).
Uważany za duchownego konserwatywnego i mało aktywnego, w 1971 z poparciem organów państwowych został wybrany na patriarchę moskiewskiego i całej Rusi. Urząd ten sprawował do śmierci. Z powodu nieprzychylnej polityki władz radzieckich wobec Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego przez większość lat na urzędzie nie podejmował wyrazistych działań na rzecz poprawy sytuacji Cerkwi. Na ograniczoną skalę bronił Kościoła przed zamykaniem kolejnych parafii i przeprowadził szereg kanonizacji świętych, natomiast w czasie podróży zagranicznych bronił Związku Radzieckiego, zaprzeczając, jakoby dochodziło w nim do prześladowań obywateli.
W 1988 przewodniczył uroczystościom 1000-lecia chrztu Rusi; wkrótce później doszło do całkowitej zmiany w relacjach państwo-Kościół w ZSRR, co było skutkiem pieriestrojki. Ciężko chory na cukrzycę i raka okrężnicy hierarcha odegrał jedynie symboliczną rolę w zachodzących wówczas w Cerkwi przemianach administracyjnych. Zmarł w 1990 i został pochowany w ławrze Troicko-Siergijewskiej.