W 2005 roku został sprzedany do Colorado Rapids. Grał tam tylko przez jeden sezon, w którym strzelił 12 bramek w 26 spotkaniach. Został powołany do drużyny gwiazd MLS na mecz z Fulham. Przeciwko angielskiej drużynie zdobył 2 gole. W kolejnym meczu gwiazd ligi również zebrał pochlebne recenzje, mimo wysokiej porażki (0:5) z Realem Madryt.
Po roku występów w Colorado Rapids Cunningham został sprzedany do Real Salt Lake. W ramach rozliczenia za transfer w przeciwną stronę powędrował Clint Mathis. Jeff w barwach "RSL" wywalczył w 2006 roku Złoty But MLS, czyli po prostu tytuł króla strzelców ligi.
22 maja 2007 został sprzedany do Toronto FC, w zamian za Alecko Eskandariana i możliwość losowania w pierwszej rundzie MLS SuperDraft 2008. W kanadyjskim zespole nosił na koszulce numer 96, na pamiątkę 96 goli w MLS, które miał już na koncie po ukończeniu pierwszego sezonu w tym klubie.