Począwszy od 1938 roku, nagrał wiele swoich kompozycji i utworów spisanych, wykonując materiał w intensywny, dramatyczny sposób. Uczynił znakiem szczególnym wysoki falset do przedstawiania postaci kobiecych, i często akompaniował sobie na cymbałach z Appalachów, lutni, lub innych instrumentach strunowych szarpanych.
W 1936 roku ożenił się z Reną Lipetz. Zamieszkali w gospodarstwie Boot Hill w Clark County, w stanie Kentucky, gdzie spędził resztę swojego życia.
Niles zmarł w Lexington, w stanie Kentucky 1 marca 1980 r. w wieku 87 lat. Pochowany jest w pobliżu Kościoła Episkopalnego Św. Huberta. Na Uniwersytecie Kentucky na jego cześć nazwano Centrum dla Amerykańskiej Muzyki Johna Jacoba Nilesa gdzie wystawione są tradycyjne instrumentów wykonanych ręcznie przez Nilesa.
Dyskografia "The Tradition Years: I Wonder as I Wander"(1958, Tradition Records; 2006, Empire Musicwerks) "American Folk & Gambling Songs" (1956, Camden Record LP) "An Evening With John Jacob Niles" (1959, Tradition Records LP;