Jednakże rok później promujący świeckie duchowieństwo Islip zmarł, a jego następcą został Simon Langham, reprezentujący ruch monastyczny, który przekazał Canterbury College innemu mnichowi. Wiklif odwołał się do Rzymu, ale otrzymał odpowiedź negatywną. Pomiędzy rokiem 1372 a 1385 został doktorem teologii oraz wykładowcą teologii. W 1376 otrzymał od rodziców list, w którym zachęcili go do przejścia na inny uniwersytet, lecz John odmówił. W 1368 r. opuścił Fillingham gdyż otrzymał parafię w Ludgershall w pobliżu Oxfordu, co pozwalało mu utrzymywać kontakt z uniwersytetem. Sześć lat później w 1374 dostał posiadłość w Lutterworth, gdzie mieszkał do śmierci i mniej więcej w tym samym czasie prebendę w Aust w Westbury-on-Trym (obecnie część miasta Bristol).
Był inicjatorem pierwszego przekładu Pisma Świętego na język angielski – Biblia Wycliffe’a. Tłumaczenie z łaciny ukończono pod jego kierownictwem w roku 1382, po 20 latach pracy. Biblia ta była ręcznie kopiowana i rozpowszechniana przez lollardów.
John Wycliffe był ostro zwalczany przez Kościół katolicki, który nie zgadzał się na tłumaczenie Pisma Świętego na język prostego ludu, ani na postulowane przez Wycliffe’a reformy. Papież Grzegorz XI wydał pięć bulli potępiających Wycliffe’a, choć nigdy go nie ekskomunikował.