Za kadencji Willarda Holmesa, dyrektora w latach 2003–2008 dużą część zbiorów sztuki amerykańskiej i europejskiej prezentowano na wystawach organizowanych zarówno w Stanach Zjednoczonych jak i Europie. 1 maja 2008 roku dziesiątym dyrektorem została Susan L. Talbott, wcześniej dyrektor Smithsonian Arts w Smithsonian Institution w Waszyngtonie (3 lata) i dyrektor generalny w Des Moines Art Center (1998–2005). Jako cel postawiła ona sobie rozwój nowych programów i wystaw, dalsze powiększanie zbiorów muzeum, szczególnie jeśli chodzi o sztukę nowoczesną i współczesną, oraz podejmowanie działań na rzecz uczynienia muzeum jeszcze bardziej otwartym i przyjaznym dla zwiedzających, którzy powinni mieć poczucie, iż muzeum należy do nich.
Budynki Wadsworth Atheneum to kompleks pięciu budynków. Pierwszy z nich pochodzi z roku 1844 i został zbudowany w stylu neogotyckim według projektu architektów Ithiela Towna i Alexandra Jacksona Davisa. W latach 60. XIX w. do pierwotnego budynku dobudowano Watkinson Library of Reference. Na potrzeby rosnącej kolekcji zbudowano w roku 1910 Tudor Revival Colt Memorial a w latach 1910–1915 Renaissance Revival Morgan Memorial, oba zaprojektowane przez Benjamina Wistara Morrisa. W roku 1934 oddano do użytku Avery Memorial.